Controlul Genetic AL Meiozei LA Plante

CONTROLUL GENETIC AL MEIOZEI

Duca Maria, Port Angela, Nechifor Victoria

Universitatea Academiei de Științe a Moldovei

Rezumat

Odată cu descifrarea genomului la unele plante, un interes deosebit pentru studiile genetice și citogenetice a devenit cercetarea procesului meiotic. Necătând la faptul că meioza prezintă un rol central în reproducerea sexuată la plante, mecanismele moleculare complexe prin care se realizează acest fenomen nu sunt elucidate pe deplin. Un rol important în reglarea și progresia meiozei o au mutanții implicați în diverse mecanisme sinaptice, de recombinare și în citochineză. Identificarea genelor implicate în evenimentele cheie ale meiozei furnizează informații esențiale în programele de ameliorare a plantelor, ce includ apomixisul și poliploidizarea sexuată.

Referințe –39, figuri – 1, tabel 1.

Cuvinte-cheie: meioza – recombinare – mutanți meiotici – expresia genelor.

Depus în redacție:

Adresa pentru corespondență: Port Angela, Universitatea Academiei de Științe a Moldovei, str. Academiei 3/2, MD2028, Chișinău, R. Moldova, [anonimizat], tel. (+373 22) 73-74-31

Meioza reprezintă un proces cheie în ciclul de viață al tuturor eucariotelor cu reproducere sexuată. Ca organisme model pentru studierea meiozei sunt utilizate drojdiile, Drosophila melanogaster, Arabidopsis thaliana și Caenorhabditis elegans. În perioada anilor '60 cercetările de bază asupra procesului meiotic s-au efectuat prin intermediul preparatelor citologice fiind analizate la nivel microscopic, utilizînd o gamă largă de plante și insecte (Pearson et al. 1997). Însă analizele funcționale și moleculare ale genelor implicate în meioză au fost raportate în ultimii ani (Primig et al. 2000). Changes in gene expression during male meiosis in Petunia hybrida Primele gene implicate în meioza la plante au fost izolate de la planta ornamentală Lilium, datorită faptului că această specie se caracterizează printr-o meioză de lungă durată și dimensiuni relativ mari ale organelor de reproducere. (Bouchard, 1990; Kobayashi et al., 1993, 1994). Ulterior, primele gene de recombinare au fost studiate thaliana la sfârșitul anilor '90, pe baza similitudinii secvențelor de cerevisiae (Sato et al., 1995; Klimyuk and Jones, 1997; Doutriaux et al., 1998). Meiosis in plants: ten years of gene În prezent, identificarea și caracterizarea genelor meiotice la plante se află într-o ascensiune datorită secvențierii genomului la unele plante așa cum sunt porumbul (Ji, Y.F. et al. (1999) Acandidate recombination modifier gene for Zea mays L. Genetics 151, 821–830) și orezul (Dabing Z., Xue L. cztological analysis and genetic control of rice anther development). Pornind de la multitudinea surselor despre rolul numeroșilor mutanți meiotici descriși la plante și la alte organisme, putem afirma că meioza este controlată de un număr mare de gene (GottschalkKaul și 1974; Baker et al. 1976; Golubovskaya 1979; 1989; Koduru și Rao 1981; Kaul, 1988; Chaudhury et al. 1992; Bhatt et al.2001). Necătând la faptul că până în prezent a fost înregistrat un număr mare de gene care afectează premeioza, meioza și post-meioza din cadrul microsporogenezei la plantele superioare, în continuare sunt identificate și descrise noi mutații ale acestor gene. Abnormal meiotic behavior in Brachiaria brizantha (Poaceae) leading to microspore degeneration……

În ultimii zece ani, după izolarea primei gene implicate în meioza la plante, au fost identificate și caracterizate o varietate de gene unele din ele fiind descrise în tabelul 1.

Tabel 1. Genele impicate în meioza la plante.

Majoritatea genelor prezentate în tabel au un rol important în realizarea evenimentelor meiotice timpurii. De exemplu, mutațiile în gena SWITCH1 împiedică activarea mecanismelor meiotice (cel puțin coeziunea și recombinarea) (Mercier et al., 2003). Câteva proteine similare ciclinelor (CDC45 sau SDS) de asemenea participă în controlul progresiei ciclului celular meiotic sau un rol mai specific în repararea ADN-ului. (Azumi et al., 2002; Stevens et al., 2004). Mai mult ca atât, fenotipurile mutanților ms5/tdm și tam (care provoacă a treia rundă de segregare cromozomală, respectiv, prelungind meioza I) sugerează că genele corespunăгtoare sunt implicate în reglarea ciclului celular meiotic (Glover et al., 1998; Wang et al., 2004) Cu toate acestea, cunoașterea acestor etape de reglare a meiozei la plante rămâne încă foarte fragmentată.

CONTROLUL PROGRESIEI CICLULUI CELULAR MEIOTIC

Progresia ciclului celular este controlată de ciclinele care interacționează și activează kinazele ciclin dependente (CDKs), contribuind la realizarea tranzițiilor treptate prin intermediul ciclului de fosforilare. (Huntley and Murray, 1999) Un număr semnificativ de gene implicate în reglarea progresiei meiotice, au fost identificate la planta model A. thaliana. Genele SOLO DANCERS (SDS) similar ciclinelor sunt expresate în mod special în timpul meiozei, iar mutanții sds manifestă aberații la împerecherea cromozomilor și în timpul segregării cromozomale. (Azumi et al., 2002). Recent, s-a observat faptul că mutanții sds formează întreruperi în catenele duble, însă și le repară eficient, cel mai probabil prin intermediul genei RAD51 mediată de sistemul de reparare. O genă nouă OMISSION OF SECOND DIVISION1 (OSD1) este necesară pentru realizarea normală a meiozei II, iar mutantul osd1 ca rezultat al meiozei produce diade diploide, în loc de tetrade haploide. (Magnard et al., 2001; Wang et al., 2004). Reglarea stabilității proteinelor este esențială pentru controlul ciclului celular, iar genele SKP similar proteinelor F-box acționează realizarea ubiquitinizării și distrugerea proteinelor țintă, (ex. ciclinele). În mod consecvent, mutațiile SKP1 legate de gena ASK1, produc deformări în segregarea meiotică a cromozomilor. (Yang et al., 1999a; Zhao et al., 2006).

Evenimentele importante ale meiozei constau în identificarea cromozomilor omologi perechi și formarea complexului sinaptonemal. (Page and Hawley, 2004). Identificarea cromozomului omolog pereche are loc prin mecanisme necunoscute care se realizează în profaza I.

În timpul profazei I are loc expresia genei SWITCH1/DYAD care codifică o proteină, necesară pentru împerecherea, sinapsa și recombinarea cromozomilor, iar mutanții univalenți swi1/dyad segregă în meioza I. (Golubovskaya et al., 1993; Mercier et al., 2001, 2003;Agashe et al., 2002; Ravi et al., 2008; Pawlowski et al., 2009). Cercetările genei AMEIOTIC1 efecuate asupra cromozomilor omologi la porumb, indică faptul că aceste funcții sunt conservative la angiosperme. Meiosis in flowering plants and other green organisms

MUTANȚII MEIOTICI: DE LA FENOTIP LA GENE

Marea majoritate a studiilor bazate pe cercetarea meiozei la plante se concentrează îndeosebi pe recombinarea meiotică și segregarea cromozomilor (Jones et al, 2003;. Hamant et al, 2006;. Liu și Makaroff, 2006; Mercier și Grelon, 2008). Cu toate acestea, eforturile recente de a înțelegere mecanismele meiotice la Arabidopsis thaliana a condus la identificarea mai multor gene implicate în progresia ciclului celular. Prin analiza gentică a plantelor cu fenotipul mutant au fost identificate două cicline, SDS și TAM (TARDY ASYNCHRONOUS MEIOSIS), care au funcții diferite în meioză. SDS este o ciclină specific plantelor necesară pentru recombinarea și împerecherea cromozomilor omologi. (Azumi et al., 2002) TAM este o ciclină de tip A (deasemenea cunoscută ca CYC 1;2) care este importantă pentru realizarea trecerii de la prima la a doua diviziune meiotică. (Magnard et al., 2001; Wang et al., 2004b). O funcție similară, de asemenea a fost propusă pentru OSD1, o genă nouă care a fost identificată bazîndu-se pe expresia sa specifică în timpul meiozei. (d’Erfurth et al., 2009). Plantele mutante OSD1 trec peste a doua diviziune meiotică și formează gameți diploizi. Un alt reglator important al ciclului celular meiotic THREE DIVISION MUTANT1 (TDM1)/MS5/POLLENLESS3 a fost descoperit prin screening-ul mutanților care afectează fertilitatea (Ross et al., 1997; Glover et al., 1998; Sanders et al., 1999) Mutațiile în gena TDM1 determină sterilitatea masculină provocată de o tendință nereușită de împărțire a nucleelor haploide nereplicate după meioza II (Ross et al., 1997). Meiotic Progression in Arabidopsis Is Governed by Complex Regulatory Interactions between SMG7, TDM1, and the Meiosis I–Specific Cyclin TAM

Premeioza

Descoperirea mutanților premeiotici și genele acestora ar putea oferi o imagine clară asupra mecanismelor implicate în etapa timpurie a sporogenezei, pentru diferențierea meiociților și asigurarea meiozei. Acest lucru este foarte important, necătând la faptul că reproducerea la plante s-a cercetat de decenii, există doar cunoștințe limitate despre modul în care are loc diferențierea sporociților și cum se realizează inițierea și reglarea meiozei la plante. Highlights of meiotic genes in Arabidopsis thaliana

Yang și colab. (1999) și Schiefthaler și colab. (1999) au descoperit un mutant premeiotic specific celulelor reproductive la Arabidobsis thaliana. Ei au identificat mutantul sporocyteless/nozzle (spl/nzz) ce se caracterizează prin celule arhesporiale incapabile să se diferențieze în micro- sau macrosporociți. Highlights of meiotic genes in Arabidopsis thaliana . …………

Mutanții androsterili care influențează dezvoltarea microsporilor pot fi împărțiți în două mari categorii, cei care au microspori cu tetrade obișnuite, ca rezultat a decurgerii meiozei normale, și cei la care microsporii au tetrade aberante, sugerând un efect destructiv produs în timpul premeiozei sau meiozei. Formele mutante ms3, ms4, ms5 și ms15 de la Arabidopsis au celulele arhesporiale normale, însă tetradele sunt aberante. (Chaudhury et al., 1992) Reeșind din acest fapt, acești mutanți fac parte din categoria a doua.

Recent, prin intermediul unui element transpozabil de la porumb s-a identificat mutantul ms2de la Arabidobsis. (Aarts et al.,1993). Loculele anterelor la acești mutanți sunt lipsite de polen. În anterele tinere, țesutul tapetal pare să fie afectat ducând la avortarea polenului la scurt timp după eliberarea din tetrade. Secvența genei MS2 evidențiază o regiune scurtă de omologie cu un cadru de citire deschis al genomului mitocondrial de la grâu. Reorganizarea genomului mitocondrial este adesea asociată cu sterilitatea masculină citoplasmatică (CMS; Levings, 1993,). La mutanții ms3, ms15, ms29 de la tomate nu se desfășoară meioza, și cel mai frecvent are loc formarea celulelor mamă polen (CMP) degenerate (Rick, 1948), ceea ce indică rolul mutațiilor în genele implicate în sporogeneza premeiotică sau meiotică. La mutanții ms8, CMP apar încă în leptotenul timpuriu al meiozei, posedând dimensiuni mai mici decât în mod normal și de multe ori au marginile slab delimitate. Mulți dintre acești microspori degenerează rapid fără a se mai dezvolta ulterior, ceea ce indică producerea unei aberații premeiotice. Nuclear Genes Controlling Male Fertility

Profaza I

Cei mai mulți dintre mutanții meiotici Ath recent izolați sunt identificați în profază I, o etapă esențială a procesului meiotic. Într-adevăr, sinapsa, complexul sinaptonemal (CS), crosing-overul și formarea chiasmei au loc în această etapă și asigură realizarea procesele de recombinare între cromozomii omologi, ulterior conducând la o segregare adecvată. Cel puțin doi mutanți Ath afectează procesul de coeziune a cromatidelor surori; switch1/dyad și syn1/dif1. Transcripții alternativi syn1/dif1 codifică proteine de 627 aminoacizi (expresați la niveluri reduse în toate țesuturile) și 617 aminoaci (expresați doar în mugurii florali). (Bai et al., 1999) Dissecting plant meiosis using Arabidopsis thaliana mutants Syn1/dif1 cauzează sterilitatea masculină și feminină prin condensarea neregulată și fragmentări extinse ale cromozomilor, în timpul leptotenului și zigotenului microsporogenezei timpurii. Studiile citologice au arătat că coeziunea cromatidelor surori lipsește și nu are loc împerecherea cromozomilor omologi. (Cai et al., 2003). Gena SYN1/DIF1 a fost clonată și arată omologie cu familia RAD21/REC8. Caryl AP Recent au fost izolate trei alele impicate în meioză ce manifestă mutația în locusul SWI1/DYAD: switch1-1, switch1-2 și dyad. (Motamayor et al., 2000) Toate cele trei alele cauzează deformări similare în meioza feminină. Însă în timpul microsporogenezei, doar alela mutantă swi1-2 cauzează sterilitatea masculină cu aberații cromozomiale severe. Gena SWI1 a fost clonată, însă proteina presupusă expresată, nu a arătat nici o similitudine cu proteinele cunoscute până în prezent care sunt implicate în procesul meiotic. Se propune că proteina SWI1 duce la crearea coeziunii cromatidelor surori.

Potrivit datelor, analiza mutanților Ath dmc1 și spo11, determină formarea bivalenților neproductivi în timpul meiozei masculine și feminine (Couteau et al, 1999;.. Grelon et al, 2001). Absența asocierii între cromozomii omologi poate fi explicată prin lipsa crossing-overului. În plus, cercetările fenotipurilor Ath mutante spo11 și dmc1 au contribuit la o înțelegere mai clară a legăturii dintre sinapsă și recombinarea meiotică la plante. Recent, un alt mutant Ath – SOLO DANCERS (SDS), izolat de Azumi și colab. (2002) – a aratat aberații similare în cadrul recombinării meiotice, complexului sinaptonemal și formarării bivalenților, ca și în cazul mutanților spo11 și dmc1.

Tabel 1. Segregarea cromozomilor în etapele meiotice și genele importante pentru progresia prin aceste faze.

Gena AtMND1 identificată la Arabidopsis thaliana este omoloagă genei Mnd1 de la drojdii. AtMND1 este formată din 10 exoni, ARNm icluzînd 5′ și 3′ UTRs și o lungime de 994 pb. Mnd1 este gena omoloagă a plantelor superioare prezentă în genomul mai multor organisme, AtMND1 pentru A. thaliana. AtMND1 este importantă pentru realizarea normală a meiozei feminine și masculine, însă mutația acestei gene duce la apariția sterilității. Deși elementele axiale sunt formate în mod normal, are loc stabilizarea coeziunii cromatidelor surori, însă inițierea recombinării pare să nu fie afectată. La plantele mutante cromozomii nu formează sinapse. The Arabidopsis thaliana MND1 homologue plays a key role in meiotic homologous pairing, synapsis and recombination

Anafaza I

La alți mutanți Ath evenimentele timpurii ale meiozei continuă în mod normal, fără nici o anomalie vizibilă în sinapsă și recombinare, însă etapele ulterioare sunt afectate. Yang și colab. (1999) au raportat faptul că mutantul masculin steril ASK1, prezintă o aberație în separarea cromozomilor omologi în timpul anafazei I. Studiile genetice menționează că gena ASK1 codifică o proteină de 160 aminoacizi și este esențială pentru meioza masculină, posedând omologie cu gena SKP1de la drojdii, care este esențială pentru reglarea ciclului celular mitotic prin orientarea proteinor specifice pentru proteoliza ubiquitin-mediată. Până acum, a fost necunoscut faptul că SKP1 de asemenea este necesară pentru realizarea meiozei. ASK1 poate juca un rol în controlul separării cromozomilor omologi de către degradarea/eliminarea unei proteine, care este necesară pentru asocierea omologilor în profaza I.

Stadiul de tetrade.

În ultima fază a meiozei, de asemenea au fost depistate mutații ale genelor implicate în acest proces. Mutantul androsteril Ath pollenless3/tmd1 produce în exces cîte patru microspori în timpul stadiului de tetrade, de obicei 8 + / -1 sau + / – 2 (Ross et al., 1997; Sanders et al., 1999). Meioza I și II decurge în mod normal, însă în rezultat se formează „octade”, cu numarul de cromozomi dezechilibrat, aceasta fiind cauzată de o diviziune suplimentară, fără replicarea ADN-ului. S-a descoperit că gena POLLENLESS3 codifică o proteină cu omologie limitată cu proteinele CDC23P și RAD3, implicate în ciclul celular la Saccharomyces cerevisiae și Schizosaccharomyces pombe. La plante această genă se expresează în timpul meiozei, fiind necesară pentru producerea microsporilor și a grăuncioarelor de polen normale.

Citochineza

Meioza se încheie cu citochineza, în rezultatul celor două diviziuni meiotice se formează patru nuclee haploide despărțite de un perete celular în patru spori. Mutantul stud (STD) / tetraspore (TES) produce diviziuni meiotice normale, dar la acesta din urmă lipsește citochineza meiozei masculine (Hulskamp et al, 1997;.. Spielman et al, 1997). Mutația respectivă duce la formarea polenului de dimensiuni mai mari decât la formele normale din cauza microsporilor tetranucleați. Dezvoltarea post-meiotică a microporilor în prezența mutantului std/tes se manifestă relativ normal. De fapt, nucleele sunt capabile să sufere independent diviziunea celulară mitotică completă care duce la formarea grăuncioarelor de polen, cu un număr variabil de nuclee spermatice. Unii nuclei ai microsporilor pot să fuzioneze înainte de prima diviziune, ducând la formarea nucleilor spermatici poliploizi în loc de nuclei normali haploizi.

În citochineza masculină, de asemenea a fost observată aberație la mutantul tam (tardy asynchronous meiosis). Totuși, în acest caz, pare a fi o anomalie urmartă de modificări în progresia ciclului celular în timpul meiozei (Magnard et al., 2001). La formele mutante tam, citochineza apare la sfîrșitul primei diviziuni nucleare, producând diade cu două celule fiice. În cazul formelor mutante, citochineza Ath (care se realizează în mod normal, simultan), imită un tip de citochineză succesivă, tipic monocotiledonatelor.

Se presupune faptul că proteina TAM reglează pozitiv progresia ciclului celular, probabil promovând trecerea fazelor G2/M, având un rol în desfășurarea normală a ritmului progresiei ciclului celular cu sincronizarea diviziunei celulare în timpul meiozei masculine. Highlights of meiotic genes in Arabidopsis thaliana

Concluzii

Meioza reprezintă un fenomen foarte complex, cu un potențial biotehnologic care provoacă intrigi în rândul multor cercetători. Având în vedere frecvența mare cu care sunt izolați mutanții meiotici noi de la Arabidopsis thaliana, acestă planta este considerată cel mai bun sistem model pentru elucidarea mecanismele moleculare ale meiozei. Mai mult decât atât, progresele înregistrate în studiile meiotice efectuate asupra plantei A. thaliana va stimula cercetarea genelor implicate în meioza la speciile plantelor de cultură. Posibilitatea de a izola genele care modifică calea normală meiotică și de a le insera în culturile agricole prezintă avantaje importante pentru domeniul ameliorării plantelor și a biotehnologiei. Într-adevăr, mutanții meiotici pot fi utilizați pentru exploatarea apomixisului în producția hibrizilor din F1, în poliploidizarea sexuată încrucișată pentru a genera genotipuri poliploide, și în asigurarea recombinării genetice la hibrizi prin alegerea formelor parentale genetic îndepărtate.

BIBLIOGRAFIE

Aarts, M.G.M., Dirkse, W.G., Stlekema, W.J., and Pereira, A. (1993). Transposon tagging of a male sterility gene in Arabidopsis. Nature 363, 715-717.

Agashe B, Prasad CK, (2002) Identification and analysis of DYAD: a gene required for meiotic chromosome organization and female meiotic progression in Arabidopsis. Development 129, 3935–3943.

Azumi Y, Liu D, Zhao D, Li W, Wang G, Hu Y, Ma H. (2002) Homolog interaction during meiotic prophase I in Arabidopsis requires the SOLO DANCERS gene encoding a novel cyclin-like protein. EMBO Journal 21, 3081–3095.

Baker B.S, Carpenter A.T.C, Esposito M.S, Esposito R.E. and Sandler L., (1976) — The genetic control of meiosis. Annual Review of Genetics, 10: 53-134.

Bhatt A.M., Canales C. and Dickison H.G., 2001 — Plant meiosis: the means to 1N. Trends in Plant Science, 6: 114-121.

Bouchard RA.,(1990).: Characterization of expressed meiotic prophase repeat transcript clones of Lilium : meiosis-specific expression, relatedness, and affinities to small heat shock protein genes. Genome 33: 68–79.

Cai X, Dong F, Edelmann RE, Makaroff CA (2003) The Arabidopsis SYN1 cohesin protein is required for sister chromatid arm cohesion and homologous chromosome pairing. J. Cell Sci. 116: 2999-3007.

Caryl AP, Armstrong SJ, Jones GH, Franklin FCH (2000) A homologue of the yeast HOP1 gene is inactivated in the Arabidopsis meiotic mutant asy1. Chromosoma 109: 62-71.

Chaudhury, A.M., Craig, S., Farrell, L., Bloemer, K., and Dennis, E.S. (1992). Genetic control of male-sterility in higher plants. Aust. J. Plant Physiol. 19, 419-425.

Consiglio F., Conicella C., Monti L.( 2003) Highlights of meiotic genes in Arabidopsis thaliana. African Journal of Biotechnology Vol. 2 (12), pp. 516-520

Couteau F, Belzile F, Horlow C, Grandjean O, Vezon D, Doutriaux MP (1999) Random chromosome segregation without meiotic arrest in both male and female meiocytes of a dmc1 mutant of Arabidopsis. Plant Cell 11: 1623-1634.

Dabing Z., Xue L. (2011) Cytological analysis and genetic control of rice anther development. Journal of Genetics and Genomics. 38, 379-390

d’Erfurth, I., Jolivet, S., Froger, N., Catrice, O., Novatchkova, M., and Mercier, R. (2009). Turning meiosis into mitosis. PLoS Biol. 7: e1000124

Golubovskaya I.N., 1979 — Genetic control of meiosis.International Review of Cytology, 58: 247-290.

Glover, J., Grelon, M., Craig, S., Chaudhury, A., and Dennis, E. (1998). Cloning and characterization of MS5 from Arabidopsis: A gene critical in male meiosis. Plant J. 15: 345–356

Hamant, O., Ma, H., and Cande, W.Z. (2006). Genetics of meiotic prophase I in plants. Annu. Rev. Plant Biol. 57: 267–302.

Hulskamp M, Nikesh SP, Grini P, Schneitz K, Zimmermann I, Lolle SJ, Pruitt RE (1997) The STUD gene is required for male-specific cytokinesis after telophase II of meiosis in Arabidopsis thaliana. Dev. Biol. 187: 114-124.

Huntley R, Murray J. 1999. The plant cell cycle. Current Opinion in Plant Biology 2, 440–446.

Ji, Y.F. et al. (1999) Acandidate recombination modifier gene for Zea mays L. Genetics 151, 821–830

Jones, G.H., Armstrong, S.J., Caryl, A.P., and Franklin, F.C. (2003). Meiotic chromosome synapsis and recombination in Arabidopsis thaliana; an integration of cytological and molecular approaches. Chromosome Res. 11: 205–215

Kaul M.L.H., 1988 — Male sterility in higher plants. Springer, Berlin Heidelberg New York.

Koduru P.R.K. and Rao M.K., 1981—Cytogenetics of synaptic mutants in higher plants. Theoretical and Applied Genetics, 59: 197-214.

Levings, C.S. 111 (1993). Thoughts on cytoplasmic male sterility in cms-T maize. Plant Cell 5, 1285-1290.

Liu, Z., and Makaroff, C.A. (2006). Arabidopsis separase AESP is essential for embryo development and the release of cohesin during meiosis. Plant Cell 18: 1213–1225.

Magnard JL, Yang M, Chen YC, Leary M, McCormick S. 2001. The Arabidopsis gene tardy asynchronous meiosis is required for the normal pace and synchrony of cell division during male meiosis. Plant Physiology 127, 1157–1166.

Motamayor JC, Vezon D, Bajon C, Sauvanet A, Grandjean O, Marchand M, Bechtold N, Pelletier G, Horlow C (2000) Switch (swi1), an Arabidopsis thaliana mutant affected in the female meiotic switch. Sex. Plant Reprod. 12: 209-218.

Mercier, R., and Grelon, M. (2008). Meiosis in plants: Ten years of gene discovery. Cytogenet. Genome Res. 120: 281–290

Pawlowski WP, Golubovskaya IN, Timofejeva L, Meeley RB, Sheridan WF, Cande WZ. 2004. Coordination of meiotic recombination, pairing and synapsis by PHS1. Science 303, 89–92.

Pearson WR, Wood T, Zhang Z, Miller W (1997) Comparison of DNA sequences with protein sequences. Genomics 46: 24Y36.

Primig M, Williams RM, Winzeler EA et al. (2000) The core meiotic transcriptome in budding yeasts. Nat Genet 26: 415Y423.

Rick, C.M. (1948). Genetics and development of nine male-sterile tomato mutants. Hilgardia 18, 599-633.

Ravi M, Marimuthu MP, Siddiqi I. 2008. Gamete formation without meiosis in Arabidopsis. Nature 451, 1121–1124.

Ross, K.J., Fransz, P., Armstrong, S.J., Vizir, I., Mulligan, B., Franklin, F.C., and Jones, G.H. (1997). Cytological characterization of four meiotic mutants of Arabidopsis isolated from T-DNA-transformed lines. Chromosome Res. 5: 551–559

Sato S, Hotta Y, Tabata S., (1995), Structural analysis of a recA-like gene in the genome of Arabidopsis thaliana . DNA Res 2: 89–93

Sanders, P.M., Bui, A.Q., Weterings, K., McIntire, K.N., Hsu, Y.C., Lee, P.Y., Truong, M.T., Beals, T.P., and Goldberg, R.B. (1999). Anther developmental defects in Arabidopsis thaliana male-sterile mutants. Sex. Plant Reprod. 11: 297–322

Schiefthaler U, Balasubramanian S, Sieber P, Chevalier D, Wisman E, Schneitz (1999) Molecular analysis of NOZZLE, a gene involved in pattern formation and early sporogenesis during sex organ development in Arabidopsis thaliana. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 96: 11664-11669.

Spielman M, Preuss D, Li FL, Browne WE, Scott RJ, Dickinson HG (1997) TETRASPORE is required for male meiotic cytokinesis in Arabidopsis thaliana. Development 124: 2645-2657.

Wang Y, Magnard JL, McCormick S, Yang M. 2004. Progression through meiosis I and meiosis II in Arabidopsis anthers is regulated by an A-type cyclin predominately expressed in Plant Physiology 136, 4127–4135.

Yang M, Hu Y, Lodhi M, McCombie WR, Ma H (1999) The Arabidopsis SKP1-LIKE1 gene is essential for male meiosis and may control homologue separation. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 96: 11416-11421.